Волбахията – Повелителят на мухите

В последните години вниманието на микробиолозите е привлечено от уникална бактерия, която се научила да управлява поведението, размножението, развитието и даже еволюцията на много животни. Тя е истинска мъжемразка, умее избирателно да убива зародишите от мъжки пол, да превръща самци в самки и да накара самките да се размножават без оплождане. Но най-впечатляващото е, че може да създава нови видове животни. Тя се нарича Волбахия.

Бактерията волбахия, Wolbachia pipientis за първи път била открита в яйчниците на обикновен комар (Culex pipiens) през 1924 г. Изучена е сериозно едва напоследък, когато се изяснили уникалните й способности.

Волбахия е открита в клетките на много насекоми (по последни данни, не по-малко 20% от видовете), а именно мухи (в това число любимия обект на генетиците – дрозофила), комари, пеперуди, бръмбари, бълхи, правокрили ( щурци, скакалци), ципокрили (мравки, оси и др.) и много други. Освен в насекоми, волбахията е намерена в паяци, кърлежи, мокрици и други ракообразни, нематоди (кръгли червеи). Не всички групи безгръбначни са проверени, но кръгът на известните приемници на волбахията постоянно расте: съобщенията за нови видове животни, заразени от нея се появяват ежеседмично. И вече е ясно, че заразеността с волбахия при сухоземните безгръбначни е повсеместно и масово явление.

За щастие, волбахията за повече от 100 милиона години от съществуване си така и не е успяла да се приспособи към живот в организма на бозайниците (макар че в лабораторни условия тя може да живее в култура от човешки тъкани). Методите на въздействие на волбахията поначало са ориентирани за насекоми, паяци и червеи и са безсилни при млекопитаещите, чиято имунна система е много по-съвършенна. От друга страна, най-близката родственица на волбахията, рикетсия Rickettsia (отначало също паразит на насекомите) вече е “усвоила” човека като среда на обитаване и резултатът е епидемия от петнист тиф.

Снимка: bocekilaclamasi.gen

Трудно може да се каже еднозначно, какви са точно – вреден паразит, коменсал (безвреден съжител) или полезен симбионт. Срещат се и трите варианта. Тази бактерия е уникална с това, че предизвиканите от нея ефекти са крайно разнообразни. Понякога тя като че ли въобще не влияе на жизнената дейност на приемника. Много по-често, нейното присъствие води до твърде драматични последствия. Волбахията се е научила фино да регулира размножението, развитието и даже еволюцията на своите приемници. Затова я наричат “микроб – манипулатор”.

Волбахиите се концентрират в удължения край на яйцето, от който впоследствие се развиват органите за размножение на осата. Бактериите попаднат в репродуктивните й органи, а след това в яйцеклетката, осигурявайки за себе си гарантиран преход в следващото поколение насекоми-приемници. Яйцето, показанно на снимката е неоплодено, хаплоидно (има един набор хромозоми). Без “помощта” на волбахията от него би се развил самец.

Но волбахията няма да допусне това: тя може да се предава само по майчина линия и самците за нея са ненужен баласт. Бактериите, попаднали в самец, загиват без да оставят потомство. Когато яйцето започне да се дели, волбахията спира процеса на делене (митоза) в този момент, когато хромозомите вече се удвояват, но още не се разделили на двете дъщерни ядра. В резултат набора на хромозомите в яйцето става двоен (диплоиден), и от яйцето ще се развие самка.

На фотографията горе е яйце на осата Trichogramma kaykai с множество бактерии Wolbachia (по-ярко оцветените точки). Снимките са от сайта: National Agricultural Research Center for Western Region- Japan

Какво иска Волбахията?

Волбахията може да живее само вътре в клетките на жив организъм (тя не може да расте в изкуствени среди и даже в лаборни условия това става трудно). Предава се “вертикално“, по майчина линия, прониквайки в цитоплазмата на яйцеклетката и така заразява потомството. Хоризонтален пренос, вероятно също става, но много рядко, защото е силно затруднен поради това, че волбахията не е способна да живее извън клетките на живия организъм.

Затова волбахията е заинтересувана преди всичко:

• Да проникне по възможност във всяко яйце, снасяно от заразената самка.
• Да причини колкото се може по-малко вреда на заразената самка, а по възможност – даже да повиши жизнеността й;
• Да повиши плодовитостта на заразените самки, а ако е възможно – и да снижи плодовитостта на незаразените самки (за да расте процента на заразеното потомство в популацията в гостоприемника).
• Бактериите, попаднали в организма на самец, са обречени да умрат заедно с тях – не могат да прехвърлят своето потомство на следващото поколение гостоприемници. Волбахията не може да се предава със сперматозоидите, които са твърде малки за тази цел. От гледна точка на волбахията, е нужно да се съкрати броя на самците в популацията (за да не се конкурират със самките за ресурси), като или се унищожават напълно или се използват за свои цели – като оръжие за въздействие на самките.

Снимката изобразява “вертикално” пренасяне на волбахия в пределите на яйцеклетката на плодовата мухичка Drosophila. Волбахията (в червено) се натрупва вътре в клетката, която ще оформи плода на дрозофилата, пренася се в зародиша и чрез него се предава в поколението на следващия гостоприемник. В зелено е зародиша, в синьо е ДНК. Източник:Wolbachia Utilizes Host Microtubules and Dynein for Anterior Localization in the Drosophila Oocyte- Patrick M. Ferree, Horacio M. Frydman, Jennifer M. Li, Jian Cao, Eric Wieschaus, William Sullivan

Основни типове манипулации на волбахията

Волбахията е постигнала удивителни успехи в достигането на изброените по-горе “цели”. Различните щамове волбахия са се научили на разнообразни манипулации със своите гостоприемници, радикално изменяйки тяхното размножение, развитие и даже еволюция.

1. Цитоплазмена несъвместимост

Цитоплазмената несъвместимост е най-широко разпространен (и еволюционно най-древния) ефект на волбахията. Проявява се в това, че когато заразен самец опложда незаразена самка, ембрионите се оказват нежизнеспособни и загиват на ранни етапи от развитието си.

Това става, защото мъжките хромозоми в оплоденото яйце се разрушават и яйцето остава хаплоидно. Установено е, че волбахиите, живеещи в самеца, по някакъв начин изменят ("бележат") хромозомите на сперматозоидите. Този "белег"; е причина за разрушаването на хромозомите след оплождане. Обаче ако самката е заразена със същия щам волбахия, мъжките хромозоми не се разрушават, а от яйцето се развива нормален индивид (естественно, заразен).

Изглежда, присъстващите в яйцеклетката бактерии “разпознават” белега и спасяват хромозомите от разрушение. Това разпознаване и “спасение” (rescue) – обикновено е специфично за щама, т.е. волбахиите “спасяват” само хромозоми, “белязани” от същия щам (макар че има и изключения).
	Електронна снимка на клетка на Wolbachia . Източник: PLoS Biology

Заразените самци използват волбахията като средство за понижаване плодовитостта на незаразените самки. Това води до повишаване на относителния брой на заразените индивиди в популацията на гостоприемниците, с други думи води до разпространение на инфекцията.

Предизвиканата от волбахията цитоплазмена несъвместимост по правило е едностранна (поколението на здрави самки с заразени самци е безплодно, заразени самки със здрави самци – плодовито). Обаче ако две популации от един и същи вид насекоми са заразени от различни щамове волбахии, между тях възниква двустранна несъвместимост.
	Източник: Bacterial Symbiosis in Arthropods and the Control of Disease Transmission

По принцип това може да доведе до пълна репродуктивна изолация – така нареченото “инфекционно видообразуване”. Не е изключено, именно по такъв начин да са възникнали много видове насекоми, макар че преки доказателства за това засега да няма.

2. Партеногенеза

В някои случаи на волбахията й се отдава да застави своите гостоприемници (а именно оси, дървеници) да се размножават партеногенетично – без оплождане (партеногенетичен – от гр. “роден от девица”).

Волбахия осъществява тази манипулация с тези насекоми, които вече са предразположени към това, такива са ципокрилите оси, мравки, медоносни и земни пчели. В тези групи съществува частично партеногенеза. Така, при ципокрилите, по правило от неоплодените (хаплоидни) яйца се развиват самци или търтеи, от оплодените – самки. По този начин, насекомите имат възможността да регулират пола на потомството, оплождайки или неоплождайки своите яйцеклетки. Волбахията извършва само малка корекция, така че от неоплодените яйца започват да се развиват самки, а не самци, след което самците стават ненужни въобще.

Насекоми с развита партеногенеза – мравки, оси, пчели. Снимките са от: spacetoon

Волбахията нарушава нормалния ход на развитие на насекомото. Неоплоденото яйце има единичен набор хромозоми. За да се роди самка, е нужно да се удвои набора на хромозомите. По правило за това се използва сперматозоид, който се слива с яйцеклетката. Когато неоплоденото хаплоидно яйце (от което трябва да се развие самец) започва да се дели, волбахията спира процеса митоза, когато хромозомите вече са се удвоили, а дъщерните клетки още не са се разделили. В резултат в клетката се оказва двоен набор хромозоми и от нея се развива самка.

Някои популации на оси, заразени от волбахия, напълно загубват способността си за нормално полово размножение и не се завръщат към него даже ако ги излекуват от волбахията с антибиотици. В такива популации самците отсъстват. Освен волбахията, партеногенеза при осите понякога предизвикат и други цитоплазмени бактерии.

3. Феминизация

При мокриците (сухоземни равноноги ракообразни) и пеперудите волбахиите се научили да превръщат генетически самците в самки, въздействвайки на системата за изработване на т. н.”андрогенен хормон”. При отсътствие на този хормон от ембриона се развива самка, а при наличие – самец. При зародишите на мокрици от мъжки пол волбахията потиска развитието на андрогенната жлеза, изработваща дадения хормон. Ако се зарази с волбахия по- възрастен самец-мокрица, който все още има андрогенна жлеза, става частична феминизация. При частична феминизация се появяват интерсекси – особи с различни съчетания на мъжки и женски признаци. Изглежда, в този случай волбахията потиска способността на тъканите адекватно да реагират на андрогенния хормон.

Ако мъжкият ембрион има мъжки набор хромозоми, от него трябва да се развие самец, но ако в яйцето присъства волбахия, се развива самка. Тя не сменя хромозомите, те си остават мъжки, но се намесва в системата за изработка на хормони. При мокриците прябва да се отделя специален андрогенен хормон, който да води до развитието на самец. Волбахията блокира синтеза на този хормона и се развива самка, имаща мъжки хромозоми. Но, въпреки това, тя е функционираща самка и произвежда потомство. Разбира се, че ако самците изчезнат въобще и останат само самки, няма да има потомство. Такава ситуация може да съществува само в случай, че част от популацията не е заразена и самци все пак там се раждат.

Представител на равноподите – мокрица Armadillidium vulgare. Снимка: stevespestcontrol.

Интересно е, че и при двете групи, където се наблюдава индуцирана от волбахията феминизация (равноподи - Isopoda и пеперуди) самките са хетерогаметни (т.е. имат две различни полови хромозоми WZ; а самците ZZ). Ако се излекува”неосамката” (т.е. заразена мокрица с хромозоми ZZ – генетичен самец) и ако “самката” е млада, тя частично или напълно се превръща в самъц, а ако е стара – остава самка, но произвежда само самци (тъй като няма “женска” хромозома W). Освен волбахията, феминизация на разни видове безгръбначни могат да предизвикват и някои други бактерии.

4. Гибел на самците (андроцид)

Понякога волбахията предизвиква гибелта на ембрионите от мъжки пол (при калинката, два вида африкански пеперуди
от рода Асгаеа -Acraea encedon и Acraea encedana , един вид дрозофила). Гибелта на самците се предизвиква от редица други бактерии (рикетсии, ерлихии, спироплазми). За волбахията това е по-скоро изключение. Любопитно е, че в някои случаи ефекта андроцид се предизвиква от волбахията при тези видове насекоми (в частност, при божата кравичка), в популациите на които присъстват и други видове бактерии – “самцеубийци” (male-killers). Предполога се, че понякога частичната гибел на самците може да бъде изгодна на самите насекоми.

Важно е да се отбележи, че сред немногочислените насекоми, при които волбахията предизвиква андроцид, има видове както с хетерогаметни самки (самки WZ, самци ZZ при пеперудите), така и самци (самка XX, самец XY при дрозофилите и калинката). Следователно е възможно “разпознаването” на самците да става не по набора полови хромозоми, а по някакъв все още неопреден начин.

Руският генетик Я.Я.Лус, открил андроцида при адалиите (калинките) през 1932 г. , но не знаейки природата му, разглеждал това явление като резултат от групов отбор. Действително, гибелта на самците в потомството не може да е изгодна за отделния индивид, но за семеството или за колонията тази особеност може да бъде полезна.

Личинките от женски пол от семейство без самци имат при раждането си запас храна- неразвитите яйца, които лакомо изяждат. Така като тръгнат да търсят листни въшки са по-едри и укрепнали в сравнение с по-малките личинки от нормални семейства. При малко храна това преимущество е много същественно.

В някои колонии част от самките нарочно избягват оплождането от своите братя. Близкородствените кръстосвания при адалиите, влияят отрицателно на жизнеността на потомството.
	Калинка Adalia bipunctata. Снимка: openwalls	Африканската пепруда – Acraea encedon. Снимка: Butterflies of Ghana

Трябва да се признае, че андроцидът е изгоден не само на самите бактерии, но и на техните гостоприемници (адалиите) и защото подържат в популяциите им групов естествен отбор.

Ако това е така, то андроцида трябва да се разглежда като резултат на коеволюция на симбионта (паразита) и гостоприемника.

5. Повишаване на плодовитостта и жизнеността

При една оса единствения ефект, предизвикван от волбахията е рязкото увеличаване на плодовитостта на самките. При други мухи и оси този ефект се съчетава с цитоплазмена несъвместимост. Понякога волбахията повишава плодовитостта на самците. При някои насекоми (например, дрозофилите) след излекуване от волбахията се забелязва снижаване на плодовитостта, продължителността на живота и други параметри на “общата приспособеност”. Интересно е, че в редица случаи тези ефекти изчезват след няколко поколения (жизнеността и плодовитостта отново стават такива като при заразените индивиди). Това ни навежда на мисълта, че “ползата”, донесена от волбахията на гостоприемника е някак си илюзорна. Може би волбахията предизвикват нещо като наркотична зависимост или се възползва от известната схема “отрова-противоотрова“, разпространена при някои паразити. Например, паразитът отделя дългодействаща отрова и не толкова дългодействаща противоотрова. В резултат гибелта на паразита незабавно води до смъртта на гостоприемника, а той става сам заинтересуван на всяка цена да съхрани своя паразит.

Снимка: drexel.edu

На волбахията е изгодно, заразените самки да произвеждат повече потомство от здравите. Тази бактерия се е научила повишава плодовитостта на болните самки, но тя прави и практически безплодни незаразените. Първата задача е сравнително проста, но как се отдава на бактерията да влияе на плодовитостта самките, които не са заразени? Оказало се, че бактерията използва заразените самци.

Бактерията, която живее в заразен самец, вкарва някакви вещества в развиваващите се сперматозоиди, “бележи” им хромозомите, засега е неизвестно как. И с тези белязани хромозоми, става оплождане, сперматозоидът се слива с яйцеклетката, тези белязани хромозоми попадат в здрава незаразена яйцеклетка. И наличието на “белег” води до това, че бащините хромозоми в оплоденото яйце се разрушават и то остава неоплодено.

Яйцеклетките на здравите самки, оплодени със сперма на заразен самец, загиват. Обаче същият самец може успешно да оплоди всяка заразена самка и тяхното потомство (естественно, също заразено) ще бъде напълно жизнеспособно.
По някакъв начин бактериите, присъстващи в яйцеклетката, разпознават този “белег” и спасяват хромозомите от разрушение. Удивително е как става специфичното разпознаване. Бактериите на волбахията
имат много разновидности и щамове. И всяка порода разпознава
само своя белег.

Как волбахията влияе на еволюцията на своите гостоприемници

За съжаление, фактически потвърждения на влиянието на волбахията върху еволюцията на гостоприемниците да се получат е твърде трудно. Възможните ефекти се разглеждат чисто теоретически. Така, най-очевидния от тях е “инфекциозното видообразуване”. Ако част от индивидите на някакъв вид насекоми е заразена с един щам волбахия, друга – с друг и двата щама развиват цитоплазмена несъвместимост, то между насекомите, заразени с различни щамове възниква пълна репродуктивна изолация. Волбахията е способна да раздели вида на своите гостоприемници на два вида.

Такива ефекти, като партеногенезата, андроцида, феминизацията най-общо снижават интензивността на рекомбинация и полиморфизъм на популациите на гостоприемниците, като с това намаляват и еволюционната им пластичност и приспособяемост към изменящите се условия. В еволюционен мащаб на времето, това би трябвало да се прояви в съкращаване на средната продължителност на съществуването на видовете, в ускоряване на “оборота” на видовия състав.

Снимка: funkman.org

Най-разпространеният ефект, едностранната цитоплазмена несъвместимост по принцип може да доведе до твърде интересни последствия. В заразената популация започват да действат фактори на отбор, съдействащи за изолацията между заразени и незаразени индивиди.

На заразените самки и на здравите самци им все едно с кого се кръстосват – те оставят потомство във всеки случай. Обаче здравите самки, за да оставят потомство, трябва да се чифтосват задължително със здрави самци. На заразените самци им е необходимо да изберат заразена самка, иначе потомството им загива. По този начин, на насекомите им е изгодно да се научат да разпознават “статуса” на партньора.

Изглежда съществуват някакви общи механизми, регулиращи еволюционите изменения на половите предпочитания при животните по биохимична и/или имунологична близост.

Заразяването с волбахия създава предпоставка за “разклоняване” на незаразената част от популацията в отделен вид. След установяване на репродуктивната изолация отборът вече ще способства за екологичното разминаване на разделящите се видове (за намаляване на конкуренцията). В резултат на това, че волбахията не е способна да проникне абсолютно във всяко яйце, снасяно от заразена самка, в “заразения” вид отново може да се оформи незаразена фракция (възможни са и други начини за загуба на волбахията – например прегряване или естествение антибиотици); “незаразен” вид може да се получи и в резултат на “хоризонтален пренос”. По този начин, волбахията може да служи за движеща сила за интензивно видообразуване, да води до раздробяване на видовете и екологичните ниши.

Волбахията лекува от стерилност дрозофилите

Професор Thomas W. Cline от Бъркли съобщава в бюлетина на института от юли 2002 за интересните си опити с волбахията и добре позната плодова мухичка Drosophila melanogaster. Той и колектива му открили, че волбахията помога на своя гостоприемник да преодолее генетичен дефект, който го прави стерилен и да даде отново потомство.

Никой не знае как волбахията постига това, но изследователите са установили, че влияе на специфичен ген на дрозофилата, наречен предизвикващ стерилитет (Sex lethal – Sxl). Учените се надяват, че той е ключът за разрешаване на проблема.

Cline изучавал генетиката на половата идентификация на дрозофилите в течение на 30 години и открил ген, които определя половия коефициент – какъв процент от поколението ще е мъжко и какъв женско. Нарекъл гo Sex lethal gene. Този ген играе роля и на физическия процес на развитието на яйцата. Докато някои мутации елиминират целият ген Sxl и са смъртоносни за женското потомство, то други мутации засягат само механизма на производство на яйца, създавайки жизнеспособно, но стерилно потомство.

Нормалната възрастна самка (вляво) и самец (вдясно) на плодовата мухичка Drosophila melanogaster . Самката има две хромозоми X, включително т. н. ген Sxl (Sex lethal) , който причинява всички черти, които правят женската женска. Самецът има само една хромозома X, така че гена Sxl е потиснат.

Дрозофилите, които се наблюдават в този експеримент, имат мутация в Sxl-гена, която прави женските безплодни. Докато се приготвя да облъчи няколко безплодни мухи за да се опита да създаде мутации, които да премахнат безплодието, изследовател от лабораторията разбрал, че има необичайна група от мухи, която вече изглежда губи тази черта. В тази група мухи, женските произвели голям брой пълноценни яйца.

Намерена е наследствена разлика между плодовитите мухи и предполагаемо еднаквите и все още безплодни мутанти. Естествено, заподозреният е волбахията. Хромозомите са претърсени с полимеразна верижна реакция и е намерено свидетелство за присъствието на бактериите. Впоследствие кръстосват незаразена с волбахия мутантна муха с дива муха заразена с волбахия и повечето от получените женски се оказват плодовити. Убедителният довод бил, че като дадат на тези мухи тетрациклин за да убие волбахията, те стават стерилни отново.

Странните резултати показват, че волбахията вероятно създава някакъв протеин, който взаимодейства с протеина, кодиран от Sxl-гена.

Вляво – празни яйчници на дрозофила с мутация на гена Sxl, която я прави стерилна. Вдясно, същите мутирали мушици имат пълни с яйца яйчници след инфекция с волбахия. Източник: UCBerkeleyNews: 07.03.2002 – Bizarre parasite that kills male insects and disrupts insect sex lives is not all bad: it can make sterile fruit flies fertile again

Най-бързата еволюция

Преди 6 години самците на Hypolimnas bolina са поразени от бактерията Wolbachia, която се разпространява чрез майките и убива ембрионите на мъжките екеземпляри още преди да се развият. Преди 6 години числеността на мъжките екземляри на пеперудите Hypolimnas bolina, намиращи се на островите Самоа в южната част на Тихия океан, е била само един процент от популацията. Специалистите обявяват, че животните са заплашени от изчезване. Сега обаче числеността на мъжките пеперуди е вече 40 процента от популацията.

Изследователите обясняват рязкото увеличаване на броя на самците с включването на “подтискащ” ген, които контролират бактерията Wolbachia. Откъде идва този ген? Възможна е еволюция на генът, който подтиска паразитните бактерии при пеперудите. Друга възможност е кръстосване с мигриращи пеперуди от Югоизточна Азия, от които е придобит новия ген.

Hypolimnas bolina. Снимка: faaxaal

Естественият отбор винаги е бил много бавен процес, но в дадения случай отбора на гена е бил толкова бърз, че той се разпространява по цялата полулация за по-малко от 10 поколения. “Това е най-бързата еволюционна промяна, която някога е наблюдавана” – коментира авторът на изследването Силвиан Чарлът (Sylvain Charlat) от Лондонския университетски колеж. Пълните резултати от изследването са публикувани в списание Science.

Източник: Университет Ливърпул

Волбахията и човека

Твърдението, че волбахията не може да живее в човешкия организъм и затова не е опасна за нас, не е съвсем точно. Волбахия не може да живее непосредствено в клетките на нашето тялo, обаче обитава клетките на паразитен червей-нематод – филария, които могат да живеят в тъканите на млекопитаещите, в това число и на човека. Филариите предизвикват при хората ред опасни заболявания – филариатози.

Червеите са заселват в подкожната тъкан, вътрешните органи (в това число и сърцето), очите. Някои филарии предизвикват т. н. слоновост — огромно разрастване на тъканите, от което ръката или кракът се раздува. Някои особенности и симптоми на филариатозите се определят не от самите червеи-паразити, а от продуктите на жизнената дейност на волбахията, живееща в тъканите на червеите.

Преносител на филариите са насекоми. Не е изключено, именно от насекомите тези паразитни червеи някога (преди около 100 милиони години) “да са се заразили” с волбахия. Разнообразните ефекти на волбахията са възникнали в хода на еволюцията на различни щамове многократно и независимо. Например, щамовете, предизвикващи феминизация при пеперудите и мокриците, съвсем не са родствени помежду си. Това ни говори, че вероятно, всичките тези ефекти се базират на някаква единна молекулярно-генетична основа и могат сравнително лесно да преминават един в друг.

За нематода филария, волбахията е жизненно необходим симбионт. “Излекуваните” от волбахия нематоди загиват. На това се основава методиката за лечение на филариозата. Самите червеи да се унищожат е много по-трудно, отколкото техните симбионти – волбахиите, които бързо загиват от обикновен тетрациклин.

Напречен разрез на женски нематод. Бактериите са боядисани от антитела срещу Yersinia HSP 60. Бактериите са разположени в хиподермиса и яйцеклетките на червеят (стрелките). h – хиподермис, i – черво, m – мускул, u – маточната тръба. Източник: PLoS Medicine: The Annotated Genome of Wolbachia from the Filarial Nematode Brugia malayi: What It Means for Progress in Antifilarial Medicine

Интересно е, че в някои жълти издания се появиха съобщения, че волбахията вече владее и тялото на човека. С нея обясняват някои случаи на необясним стерилитет. Нещо повече – волбахията се сочи за направляващ фактор и в еволюцията на човека.

Още интересни неща за волбахията – произход, геном и др. – в следващата тема

Източник:
Бактерия вольбахия – повелитель мух
Половое размножение насекомых регулируется цитоплазматическими бактериями., А.В.Марков, И.А.Захаров.
Паразитическая бактерия Wolbachia и проблема происхождения эвкариотической клетки., А.В.Марков, И.А.Захаров.
БАКТЕРИИ РОДА Wolbachia -РЕПРОДУКТИВНЫЕ ПАРАЗИТЫ ЧЛЕНИСТОНОГИХ, И.И.Горячева
Identification of Wolbachia–host interacting factors through cytological analysis, Uyen Tram, Patrick M. Ferree, William Sullivan (pdf)
Wolbachia Utilizes Host Microtubules and Dynein for Anterior Localization in the Drosophila Oocyte- Patrick M. Ferree, Horacio M. Frydman, Jennifer M. Li, Jian Cao, Eric Wieschaus, William Sullivan
Research by Sullivan uncovers modus operandi of parasitic bacterium in insects, Branwyn Wagman
PLoS.Medicine: The Annotated Genome of Wolbachia from the Filarial Nematode Brugia malayi: What It Means for Progress in Antifilarial Medicine
Не в бровь, а в глаз!
БАКТЕРИИ УПРАВЛЯЮТ ПОЛОВЫМ РАЗМНОЖЕНИЕМ НАСЕКОМЫХ, И.А.Захаров
’Male-killer’ bacterium’s genome is deciphered
Bacterial Symbiosis in Arthropods and the Control of Disease Transmission, Charles B. Beard, Ravi V. Durvasula, and Frank F. Richard
The Wolbachia Genome of Brugia malayi: Endosymbiont Evolution within a Human Pathogenic Nematode, Jeremy Foster и колектив.
Антимужской микроб, Александр Марков